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科研 | SBB：水稻生育期内根际土壤微生物群落的变化：以高、低甲烷排放基因型水稻为例

2021

06/24

微生态

A-

A+

我们的结果表明，土壤微生物群落结构受水稻基因型和生育期的影响；与成熟阶段（即灌浆期和成熟期）相比，在孕穗期和抽穗期的生殖生长阶段下水稻基因型对甲烷循环微生物群落以及甲烷排放量的影响更大。

导读

稻田是产甲烷的重要源头，占全球人为排放量的11%。水稻品种筛选以及田间管理是减少稻田甲烷排放的有效措施。但是，目前尚不清楚低甲烷排放水稻品种是通过调节整体微生物群落的变化还是通过调节特定甲烷循环微生物群落的相互作用进而达到低甲烷排放的效果。为此，在本研究中，我们对不同甲烷排放基因型的水稻品种：FRCS、ROND、RIL1、RIL2（后两者为前两者的重组自交系）的根际土壤进行了宏基因组测序，监测了产甲烷菌、甲烷氧化菌、以及铁还原和硫酸盐还原菌的群落变化；同时监测了不同水稻的甲烷排放情况。实验贯穿了整个水稻生长发育阶段，包括：孕穗期、抽穗期、灌浆期和成熟期。结果发现，甲烷排放量在孕穗期较低，在抽穗期和灌浆期达到峰值，在成熟期降到基础水平；与成熟阶段相比（灌浆期和成熟期），水稻生殖生长阶段（孕穗期和抽穗期）水稻基因型对土壤微生物群落结构的影响更大；在抽穗期，FRCS型较其他基因型水稻具有较低的甲烷排放量和产甲烷菌相对丰度。上述结果表明，甲烷排放量的降低主要与产甲烷菌的群落而非整体的微生物群落相关。本研究对未来低甲烷排放型水稻的育种工作具有指导意义：在今后应重点关注水稻生殖生长阶段（高甲烷排放阶段），通过筛选在此阶段具有低丰度产甲烷菌群和高丰度甲烷氧化菌群的水稻品种来达到减少稻田甲烷排放的目的。

论文ID

原名：Changes in rhizosphere soil microbial communities across plant developmental stages of high and low methane emitting rice genotypes

译名：水稻生育期内根际土壤微生物群落的变化：以高、低甲烷排放基因型水稻为例

期刊：Soil Biology and Biochemistry

IF：5.795

发表时间：2021.3.26

通讯作者：Jinyoung Y. Barnaby

通讯作者单位：美国农业部Dale Bumpers国家水稻研究中心

实验设计

文中缩写：RILs，重组自交系；CH₄，甲烷；CO₂，二氧化碳；MCR，甲基辅酶M还原酶；mcrA，甲基辅酶M还原酶基因；CLR，中心对数比转换法；PCA，主成分分析

结果

1.甲烷排放量和mcrA基因的丰度

不同水稻基因型和生育期甲烷的排放量存在差异（图 1a）。在水稻孕穗期不同基因型的甲烷排放量变化最大，但是没有达到显著水平。在水稻抽穗期和灌浆期不同基因型的甲烷排放量也有所不同：抽穗期时，FRCS的排放量较低（891 mg CH₄-C m^-2 d^-1），而RIL1（1052 mg CH₄-C m^-2 d^-1）、RIL7（1240 mg CH₄-C m^-2 d^-1）和 ROND （1410 mg CH₄-Cm^-2 d^-1）的排放量较高；灌浆期时，FRCS的排放量最低（496 mg CH₄-C m^-2 d^-1），其次是ROND（595 mg CH₄-C m^-2 d^-1），而RIL1（934 mg CH₄-C m^-2 d^-1）和RIL7（1012 mg CH₄-C m^-2 d^-1）的排放量较高（p<0.05）；在成熟期，任何基因型下均未测到甲烷排放。不同基因型下的甲烷累积排放量呈现相对一致的变化趋势（补充图1），但是，FRC和RIL1的甲烷排放量低于ROND和RIL7。

不同水稻基因型和生育期下mcrA基因的丰度存在差异（图1b）。Rondo的 mcrA 丰度在4个发育期都达到最高，但是仅在孕穗期时mcrA丰度才具有显著差异（不同水稻基因型下）。另外，抽穗期时，不同基因型的CH₄排放量存在显著差异，且CH₄排放量与mcrA丰度呈正相关关系（R²=0.854，p=0.076）（补充图2）。相比之下，灌浆期时，不同基因型的CH₄排放量也存在显著差异，但CH₄排放量与mcrA丰度呈负相关关系（R²=0.839，p=0.084）。

图1.不同基因型（ FRCS、RIL1、RIL7、ROND）及不同生育期（孕穗期、抽穗期、灌浆期、成熟期）下水稻（a）CH₄碳通量和（b）mcrA基因丰度的变化。在成熟期，甲烷排放量降至最低检测限，因此没有数据，被标记为“n.d.”。箱线图的上下边缘分别表示第一个和第三个四分位数（25%和75%个百分位数），水平线表示中位数，胡须线分别延伸到最小值和最大值。通过单因素方差分析结合Tukey HSD检验确定了不同基因型之间甲烷排放的显著性差异（p<0.05）。通过Kruskal-Wallis检验结合Dunn法确定mcrA基因丰度的显著性差异（p<0.05）。

2.微生物群落的结构特征

鸟枪法宏基因组测序分析得到了土壤细菌群落的相对丰度结果（图2），包括酸杆菌门（Acidobacteria）、放线菌门（Actinobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidetes）、绿弯菌门（Chloroflexi）和厚壁菌门（Firmicutes）。

对鸟枪法宏基因组测序的结果进行CLR转化，按不同生育期（图3a）和不同基因型（图3b）进行PCA分析和回归分析。结果显示，甲烷累积排放量（p=0.038，补充表1）、水稻生育期（p=0.035，补充表1，图3a）与基因型（p<0.0001，补充表1，图3b）是影响土壤根际微生物群落结构的显著因子。在孕穗期（p=0.005）和抽穗期（p=0.01），甲烷排放量与根际微生物群落结构都显著相关（补充表3）。从水稻生殖生长阶段（即孕穗期和抽穗期）到成熟阶段（即灌浆期和成熟期），土壤根际的微生物群落结构的差异最为明显（图3a）。有趣的是，FRCS与RIL1的微生物群落聚集，而RIL7与Rondo的微生物群落聚集（图3b）。其中，在孕穗期和抽穗期FRCS与RIL1的微生物群落结构最为相似，而在灌浆期和成熟期4种水稻基因型下的微生物群落结构都很相似。按不同水稻生育期（补充图3）和基因型（补充图4）做PCA分析，结果发现，随着时间的推移，低甲烷排放型水稻（FRCS和RIL1）的微生物群落结构变得越来越相似，而高甲烷排放型水稻（RIL7和Rondo）的微生物群落结构却保持不变。上述结果说明，水稻生育期是影响RIL7（p=0.0019）和RIL1（p=0.047）、而非RIL7（p=0.053）和Rondo（p=0.17）微生物群落结构的重要因素（补充图4）。

图2. 利用鸟枪法宏基因组测序获得不同水稻基因型（FRCS、RIL1、RIL7、ROND）及生育期（孕穗期、抽穗期、灌浆期、成熟期）的微生物群落组成（门水平，前10门）。

图3. 利用鸟枪法宏基因组测序获得不同水稻（a）生育期（孕穗期、抽穗期、灌浆期、成熟期）及（b）基因型（FRCS、RIL1、RIL7、ROND）的微生物主成分分析（PCA）结果。水稻基因型（p<0.0001）和生育期（p=0.0035）对微生物群落结构都有显著影响。甲烷排放量与微生物群落结构显著相关（p=0.038）。

3.甲烷循环相关的微生物群落

鸟枪法宏基因组测序分析得到了不同水稻基因型及生育期下产甲烷菌和甲烷氧化菌科的变化（图4）。结果显示，从孕穗期到成熟期，FRCS和RIL1的Methanobacteriaceae（甲烷杆菌科）的丰度逐渐增加，而RIL7和Rondo的Methanobacteriaceae（甲烷杆菌科）的丰度基本不变（尽管Rondo下有略微增加的趋势）。丰度最高的产甲烷菌——Methanocellaceae（甲烷古菌科）也表现出相似的趋势，即FRCS和RIL1下其丰度逐渐增加而RIL7和Rondo下该菌的丰度基本不变。另外，其他产甲烷菌菌科的丰度在不同水稻生育期的变化不明显。

FRCS和RIL1的甲烷氧化菌包括Methylobacteriaceae（甲基杆菌科）和Metyhlococcaceae（甲基球菌科），该菌从孕穗期到成熟期丰度逐渐降低，而RIL7和Rondo的该菌丰度基本不变。有趣的是，4个水稻生育期下都鉴定出能进行厌氧甲烷氧化的甲烷氧化菌，包括CandidatusMethanoperedenceae和隶属于candidate divisionNC10菌门的亚硝酸盐依赖型甲烷氧化菌菌科。随水稻生长发育，FRCS和RIL1下这两种厌氧甲烷氧化菌的丰度都逐渐降低，而RIL7和Rondo下其丰度基本不变。

我们进一步鉴定了与产甲烷菌存在竞争关系的微生物群落，如铁还原菌和硫酸盐还原菌，以及这些菌群是否也在不同水稻生育期发生变化。结果显示，从生殖生长阶段到成熟阶段变化最大的是FRCS和RIL1型水稻（图5和图6）。具体表现为，从孕穗期到成熟期，FRCS和RIL1下的铁还原和硫酸盐还原菌群的丰度有小幅度下降，但RIL7和Rondo下这些菌群的丰度基本没有变化。

随水稻生长发育，参与甲烷氧化、甲烷生成（乙酸发酵型甲烷生成，氢营养型甲烷生成和兼型甲烷生成）和硫酸盐还原过程相关基因的丰度都发生了变化（图5和补充表2）。有趣的是，在水稻孕穗期，这些基因在 RIL7 和Rondo下的丰度较FRCS和RIL1偏高（图5）。具体而言，RIL7和Rondo下氢营养型甲烷生成基因（~50%）和其他常见甲烷生成基因（如MCR，甲基辅酶M还原酶）的丰度较FRCS和RIL1偏高。方差分析进一步证实了不同途径基因型间存在显著差异（氢营养型甲烷生成途径：p=0.00254，甲基辅酶M还原酶型甲烷生成途径：p=0.0011，补充表3）。另外，甲烷氧化基因在水稻孕穗期（图5a）和灌浆期（图5c）的丰度最高，而在抽穗期的丰度较低（图5b）。参与硫酸盐还原的基因遍及所有水稻生育期，且在抽穗期和成熟期其丰度普遍较低。方差分析结果表明，甲烷氧化和硫酸盐还原相关基因的丰度不同水稻生育期（p=0.0019和p=0.0002，补充表3）而非不同基因型下存在显著差异。

图4. 利用鸟枪法宏基因组测序获得不同水稻基因型（FRCS、RIL1、RIL7、ROND）及生育期（孕穗期、抽穗期、灌浆期、成熟期）下产甲烷菌和甲烷氧化菌的相对丰度（中心对数比转换法）。每条横线代表三个生物学重复的平均值，竖线代表每个平均值的标准偏差。

图5. 利用鸟枪法宏基因组测序获得不同水稻基因型（FRCS、RIL1、RIL7、ROND）及生育期（（a）孕穗期、（b）抽穗期、（c）灌浆期、（d）成熟期）下参与甲烷循环和硫酸盐还原过程的基因丰度热图（中心对数比转换法）。

讨论

水稻种植产甲烷的过程是全球人为活动产甲烷的重要来源之一，该过程主要由水稻根际微生物驱动，但人们对不同基因型水稻如何调节甲烷循环微生物群落的认识尚不清楚。此前，有研究探索了不同的水稻品种对根际微生物群落的影响。最近的一项研究显示，高、低甲烷排放型水稻对根际微生物群落有不同影响，但该研究没有同步测量实际的甲烷排放量。我们的研究旨在通过同步监测 4个关键水稻生育期（孕穗期、抽穗期、灌浆期和成熟期）的甲烷排放量以及根际微生物群落，来探讨水稻品种对土壤甲烷循环微生物群落的影响。为此，我们使用了2个不同产甲烷表型的水稻品种，即低甲烷排放型FRCS和高甲烷排放型ROND，以及两个具有不同产甲烷特征的水稻重组自交系，即RIL1和RIL7。

先前的研究发现，FRCS和ROND型水稻种植下甲烷排放存在差异，我们的研究进一步证实了这种差异主要与水稻的基因型有关，且该差异仅在抽穗期和灌浆期出现。总体而言，不同基因型水稻的甲烷排放在抽穗期最高、孕穗期变化不大、成熟期可忽略不计。另外，有研究表明甲烷排放在水稻生殖后期达到顶峰。而在我们的研究中，ROND型水稻的甲烷排放量在抽穗期（1410 mg CH₄-C m^-2 d^-1）最高、灌浆期（595 mg CH₄-C m^-2 d^-1）最低。相比之下，RIL1和RIL7型水稻的甲烷排放量在抽穗和灌浆期最高、在成熟期最低（低于检测限）；FRCS型水稻的甲烷排放量在所有生育期都较低（<=890 mg CH₄-C m^-2 d^-1）。

我们对参与甲烷生成的编码甲基辅酶M还原酶（MCR）α亚基的基因——mcrA基因进行了连续监测。结果发现，抽穗期与灌浆期的mcrA拷贝数与甲烷排放分别呈正、负相关关系（补充图2），这说明灌浆期产甲烷菌可能与铁还原菌或硫酸盐还原菌相互竞争碳源。实际上，RIL7和Rondo型水稻的硫酸盐还原基因的丰度在灌浆期较抽穗期有所增加，同时其甲烷排放量有所降低（图1，图5）。Somenahally等人发现，铁还原菌和硫酸盐还原菌的丰度从水稻播种后的第1天到第60天持续增加，随后保持相对稳定的水平至第120天。这与我们的研究结果相似，说明即使产甲烷菌的活性有所增加，这些硫酸盐还原菌仍可能对碳底物有一定竞争作用。另外，我们对土壤总有机碳也进行了连续监测。结果发现，水稻基因型和生育期对有机碳含量没有显著影响（各时间段样品的均值为0.8%±0.05%），这表明有机碳库是相对稳定的。在水稻灌浆期，mcrA基因丰度与甲烷排放量之间呈负相关关系，说明在总产甲烷菌数量不变的情况下，甲烷氧化菌活性升高可能会使产甲烷菌的活性降低。Freitag和Prosser发现了mcrA转录子与其基因丰度的比值随着甲烷排放量的增加而增加，但是，如果存在大量失活的产甲烷菌，即使其基因丰度很高，甲烷排放量也可能很低。因此，在我们的研究中，FRCS和ROND型水稻在灌浆期的mcrA基因丰度较高但甲烷排放量较低，表明产甲烷菌活性可能降低了。也有证据表明，从抽穗期到灌浆期参与甲烷氧化的基因丰度有所增加，导致灌浆期甲烷氧化菌比产甲烷菌的丰度更高（图5）。我们的研究还显示，在水稻生殖生长阶段（孕穗期和抽穗期），Rondo和RIL7型水稻的mcrA基因丰度最高、FRCS型水稻的mcrA基因丰度最低、RIL7型水稻的mcrA基因丰度在此期间先增后降。尽管qPCR和DNA测序手段可以检测根际微生物随水稻生长发育的变化，但是无法检测出相关微生物真实的活性。因此，未来需要将qPCR、宏基因组测序同RT-qPCR、宏转录组测序的方法耦合，来进一步确定水稻基因型如何影响甲烷循环相关微生物群落的变化。

我们的研究显示，水稻基因型和生育期都对根际微生物群落有明显影响，这与大多数研究结果一致。PCA结果进一步显示，水稻生殖生长阶段（孕穗期和抽穗期）和成熟阶段（灌浆期和成熟期）的微生物群落各自聚集（图3，补充图4），说明水稻生育期比基因型对微生物群落结构的影响更大。在此基础上，低甲烷排放型FRCS与RIL1的微生物群落聚集，而高甲烷排放型RIL7与Rondo的微生物群落聚集（图3b）；高甲烷排放型水稻（RIL7和Rondo）微生物群落的聚集在不同生育期的差异不大；随着水稻逐渐成熟，低、高甲烷排放型水稻的微生物群落结构也逐渐相似。上述结果表明，在发育早期水稻基因型的影响才更大。

为了进一步确定水稻基因型与生育期之间的相互影响，我们对每种基因型都做了PCA分析（补充图4）。结果发现，低甲烷排放型FRCS与RIL1比高甲烷排放型RIL7与Rondo表现出更明显的微生物群落分异。Edwards等人发现，根际微生物群落在水稻生殖生长阶段更加稳定，这与本研究低甲烷排放型下的趋势相似。相比之下，高甲烷排放型的微生物群落在整个水稻发育过程中都比较稳定，这表明高甲烷排放型比低甲烷排放型水稻能更迅速的获得稳定的根际微生物。目前尚不清楚水稻基因型驱动早期根际群落分异的程度；但是，微生物群落稳定性确实与水稻基因型有关。在本研究中，尽管水稻基因型和生育期都一定程度上可以解释高、低甲烷排放型水稻微生物群落分异的原因，但本研究未测定的其他因素，如土壤温度，pH等，这些因素也可能产生一定影响。

乙酸发酵型（利用乙酸）产甲烷菌和氢营养（利用氢和二氧化碳）产甲烷菌的相对丰度也受水稻基因型和生育期影响（图4）。据报道，乙酸发酵型产甲烷菌负责三分之二比例的甲烷生成；然而，我们的结果显示氢营养产甲烷菌（Methanocellaceae和Methanobacteriaceae）的相对丰度高于乙酸发酵型产甲烷菌（Methanotrichaceae）（图4）。Methanocellaceae被发现比其他氢营养产甲烷菌科含有更多的植物碳源，而植物碳源是微生物产甲烷最重要的可利用碳源。相比之下，Methanosarcinaceae菌科既可利用乙酸盐，也可以利用氢气和二氧化碳，由于该菌对底物利用比较灵活，因此其在各水稻基因型和生育期都比较丰富。

我们进一步分析了在不同生育期下不同基因型水稻产甲烷菌的变化。比如，随水稻生长发育，FRCS与RIL1型水稻的产甲烷菌（与甲烷氧化菌、铁还原菌和硫酸盐还原菌相比）总丰度逐渐增加，但RIL7和Rondo型水稻的产甲烷菌几乎不变（补充图6）。对FRCS与RIL1型水稻而言，增加主要是归功于Methanobacteriaceae和Methanocellaceae（图4）。基因的定量分析也侧面支持了该结果：RIL7和Rondo型水稻具有较高丰度的氢营养产甲烷基因，且这在孕穗期和抽穗期最为明显（图5a和b）。总体而言，在孕穗期，RIL7和Rondo较FRCS与RIL1型水稻具有更高的MCR相关基因（图5a），同时，该时期Rondo和RIL7（分别为1.02×10⁶和6.25×10⁵拷贝数g^-1土壤）较FRCS与RIL1（分别为2.92×10⁵和1.25×10⁵拷贝数g^-1土壤）型水稻具有更高的mcrA基因丰度。相似的趋势也出现在抽穗期：Rondo和RIL7的mcrA基因丰度分别为6.90×10⁵和4.09×10⁵拷贝数g^-1土壤，Francis和RIL1的mcrA基因丰度分别为5.23×10⁴和4.27×10⁵拷贝数g^-1土壤（图1b）。成熟期RIL7和Rondo的mcrA基因丰度降低，分别为3.40×10⁵和4.70×10⁵拷贝数g^-1土壤，这与水稻发育后期Francis和RIL1（分别为4.18×10⁵和3.16×10⁵拷贝数g^-1土壤）的mcrA基因丰度相近（图1）。总体而言，在抽穗期，高甲烷排放型Rondo和RIL7具有较高的mcrA基因丰度、较高比例的产甲烷菌，这可能导致该基因型水稻的甲烷排放量更高。但是，基因丰度无法预测微生物代谢活动，因此除了基因丰度外，未来还应考虑先关转录子的丰度。

对甲烷氧化菌而言，I型（通过核酮糖单磷酸途径同化碳源）和II型（通过丝氨酸途径同化碳源）甲烷氧化菌均不受水稻基因型或生育期的影响（图4）。Liechty等人也发现类似结果：高、低甲烷排放型水稻下2种甲烷氧化菌的16S rRNA测序结果没有明显差异。几乎所有基因型和生育期的样品中都检测到了II型甲烷氧化菌（Methylocystaceae、Methylobacteriaceae和unclassified methanotrophs）和I型甲烷氧化菌（Methylococcaceae）。另外，II型甲烷氧化菌的累积丰度高于I型甲烷氧化菌，这与前人的研究结果一致。众所周知，与I型甲烷氧化菌相比，II型甲烷氧化菌在胁迫下稳定性更高（能够在干燥和热胁迫下产生静息细胞）、在高浓度甲烷下活性更高、在低氧环境（如淹水稻田）下适应性更高；但是，无论在低浓度还是高浓度甲烷下，I型甲烷氧化菌都能促进甲烷氧化。尽管本研究未能测量基因的表达，但前人发现I型和II型甲烷氧化菌在大多土壤中都有活性，因此在不同基因型和生育期下这两种甲烷氧化菌都可能会积极参与甲烷氧化过程。此外，尽管I型比II型甲烷氧化菌的丰度更低，但有研究发现II型比I型甲烷氧化菌更活跃（补充图6）。

本实验所有水稻基因型和生育期下都能鉴定出2种厌氧甲烷氧化菌，即Candidatus Methanoperedenaceae和隶属于NC10门的厌氧甲烷氧化细菌科。此二者在先前的稻田研究中也已被发现。CandidatusMethanoperedenaceae是一种ANME-2d古菌，其能够耦合甲烷氧化与硝酸盐还原的产甲烷途径，以及甲烷铁还原或甲烷锰还原途径。隶属于NC10门的厌氧甲烷氧化细菌可通过亚硝酸盐还原过程在细胞间隙产氧进而氧化甲烷，从而将反硝化与甲烷氧化耦合；也可利用甲烷单加氧酶来氧化甲烷。这两种好氧甲烷氧化菌都可利用甲烷而非有机物来驱动反硝化过程，从而减少淹水稻田中温室气体的排放。

稻田淹水环境可促进土壤有机物降解，进而导致微生物相互竞争电子供体。通常情况下，具有较高氧化还原电势的电子受体先被还原，因此，最近的研究表明，在高氧化还原电势的淹水条件下，硫酸盐还原菌和铁还原菌的底物利用能力优于产甲烷菌。我们的结果表明，从孕穗期到抽穗期，各基因型水稻的铁还原菌Geobacteraceae的丰度相对恒定，而FRCS与RIL1型水稻的硫酸盐还原菌（包括Desulfovibrionaceae，Desulfobacteraceae和Desulfobulbaceae）的丰度有所下降，但RIL7和Rondo型水稻的硫酸盐还原菌保持不变。需要注意的是，微生物的基因丰度不足以反应其活性。因此，铁还原菌可能在孕穗期存在且高度活跃，但在抽穗期甲烷排放量最高时变得不那么活跃（此时产甲烷菌更活跃）。与之类似，硫酸盐还原菌群在甲烷排放量最低的孕穗期最丰富，而在抽穗期，硫酸盐还原菌的减少与甲烷排放量的增加同时发生。这些结果表明，硫酸盐和铁还原菌可能在水稻孕穗期起重要作用。

总结

总体而言，我们的结果表明，土壤微生物群落结构受水稻基因型和生育期的影响；与成熟阶段（即灌浆期和成熟期）相比，在孕穗期和抽穗期的生殖生长阶段下水稻基因型对甲烷循环微生物群落以及甲烷排放量的影响更大。铁还原菌和硫酸盐还原菌的群落相对稳定，这些菌虽然存在但并非一定与甲烷循环微生物相互竞争资源。本研究中使用的 RILs水稻重组自交系源于高、低甲烷排放型水稻，表明在未来通过育种手段来培育低甲烷排放型水稻是可行的。此外，今后的育种工作应对水稻生育期的选择有所侧重，应筛选出能够在水稻关键生殖生长阶段调控甲烷循环微生物群落的品种。更重要的是，所筛选品种应该耦合影响甲烷循环微生物的植物表型的鉴定，以便对特定性状进行遗传标记，进而在未来实现低甲烷排放水稻品种的应用。